ในเดือนพฤศจิกายน ค.ศ. 1988 สโมสรฟุตบอลหญิงแมนเชสเตอร์ซิตีได้ก่อตั้งขึ้น (อังกฤษ : Manchester City Ladies Football Club) ผลงานของนีล เมเธอร์ เจ้าหน้าที่ชุมชนแมนเชสเตอร์ ซิตี้ ซึ่งจะกลายเป็นผู้จัดการทีมคนแรกของทีม รวมถึงคนอื่นๆ อีกหลายคนที่เกี่ยวข้องกับโครงการชุมชนของสโมสร แมทช์แรกของทีมแมนเชสเตอร์ซิตีหญิงเป็นกระชับมิตรคู่กับ โอลดัม ในสนาม สนามเทียมของบาวน์ดารีพาร์ก ซึ่งซิตี้ชนะด้วย 4–1
ปิรามิดฟุตบอลหญิงอังกฤษสั่นสะเทือนอีกครั้งในปี 2010 เมื่อวีเมนส์ซูเปอร์ลีก ถูกสร้างขึ้นเพื่อเป็นการแข่งขันระดับสูงสุดครั้งใหม่เพื่อนั่งเหนือจุดสูงสุดของพรีเมียร์ลีกหญิง ทางFA ประกาศว่าการเข้าร่วมจะขึ้นอยู่กับการสมัครมากกว่าการเลื่อนตำแหน่ง และสมาชิกทุกคนของ WPL National Division บวกกับผู้ที่เข้าเส้นชัยสูงสุดสองอันดับแรกในสองลีกระดับภูมิภาคจะมีสิทธิ์ แมนเชสเตอร์ซิตีหญิง คงพลาดโอกาสนี้
แต่จะคว้าโอกาสต่อไปในการเข้าร่วม WSL ในอีกสามฤดูกาลต่อมาเมื่อขยายไปสู่ระบบลีก 2 ชั้นแบบ 18 ทีม - เมื่อถึงเวลานั้นสโมสรคว้าแชมป์นอร์เทิร์นดิวิชั่น
หลังจากเริ่มต้นฤดูกาล 2022–23 อย่างยากลำบากรวมถึงการพ่ายแพ้ครั้งแรกให้กับแอสตันวิลลาในนัดแรกของลีก แมนเชสเตอร์ซิตี้กลับมายืนหยัดอีกครั้งและได้รับชัยชนะมากพอที่จะจบอันดับสี่ในลีกปี 2022 โดยไม่สามารถเอาชนะ "บิ๊กโฟร์" อื่น ๆ ได้ (บิ๊กทรีและคู่แข่งที่ปรับปรุงใหม่แมนเชสเตอร์ยูไนเต็ด) ทีมต่างๆ ยังคงแข็งแกร่งและรักษาตำแหน่งไว้ท่ามกลางผู้ท้าชิงตำแหน่ง โดยมีรายงานว่าผู้เล่นใหม่ที่เซ็นสัญญาเข้ามานั้นเข้าขากันได้อย่างรวดเร็วอย่างน่าประหลาดใจแม้จะฟอร์มกลับมาได้ก็ตามหลังจากแมนเชสเตอร์ซิตี้เอาชนะเลสเตอร์ซิตี้ด้วยระยะห่างที่กว้างตามปกติในเดือนตุลาคม 2022
รูปภาพของทีมชุดใหญ่ของซิตีหญิงก่อนแข่งกับแซงค์ ปอลเทินในยูดับเบิลยูซีแอล วันที่ 4 ตุลาคม ค.ศ. 2017
ณ วันที่ 30 มกราคม 2025
หมายเหตุ: ธงชาติที่ปรากฏบ่งบอกให้ทราบว่าผู้เล่นคนนั้นสามารถเล่นให้กับชาติใดตามกฎของฟีฟ่า ตามความเหมาะสม เพราะผู้เล่นบางคนอาจถือสองสัญชาติ
หมายเหตุ: ธงชาติที่ปรากฏบ่งบอกให้ทราบว่าผู้เล่นคนนั้นสามารถเล่นให้กับชาติใดตามกฎของฟีฟ่า ตามความเหมาะสม เพราะผู้เล่นบางคนอาจถือสองสัญชาติ
เอสมี มอร์แกน
วีเมนส์ซูเปอร์ลีก
แชมป์ชนะเลิศ : 2016
รองชนะเลิศ: 2015, 2017, 2017–18, 2018–19, 2019–20, 2020–21, 2023–24
วีเมนส์เอฟเอคัพ
แชมป์ชนะเลิศ : 2016–17, 2018–19, 2019–20
รองชนะเลิศ: 2021–22